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Dec 03, 2023

Synthese des Patienten

Wissenschaftliche Berichte Band 12,

Wissenschaftliche Berichte Band 12, Artikelnummer: 16004 (2022) Diesen Artikel zitieren

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Wir schlagen vor, patientenspezifische 4D-Strömungs-MRT-Datensätze turbulenter Strömungen gepaart mit Ground-Truth-Strömungsdaten zu synthetisieren, um das Training von Inferenzmethoden zu unterstützen. Der turbulente Blutfluss wird auf der Grundlage der Navier-Stokes-Gleichungen mit sich bewegenden Domänen unter Verwendung realistischer Randbedingungen für Aortenformen, Wandverschiebungen und Einlassgeschwindigkeiten berechnet, die aus Patientendaten ermittelt wurden. Aus der simulierten Strömung werden synthetische Mehrpunkt-4D-Strömungs-MRT-Daten mit benutzerdefinierten räumlich-zeitlichen Auflösungen generiert und mit einem Bayes'schen Ansatz rekonstruiert, um zeitlich variierende Geschwindigkeits- und Turbulenzkarten zu berechnen. Für die MRT-Datensynthese wird ein festes hypothetisches Scanzeitbudget angenommen und dementsprechend führen Änderungen der räumlichen Auflösung und der zeitlichen Mittelung zu einer entsprechenden Skalierung des Signal-Rausch-Verhältnisses (SNR). In dieser Arbeit konzentrierten wir uns auf den stenotischen Fluss der Aorta und die Quantifizierung der turbulenten kinetischen Energie (TKE). Unsere Ergebnisse zeigen, dass bei räumlichen Auflösungen von 1,5 und 2,5 mm und einer Zeitmittelung von 5 ms, wie sie bei der 4D-Fluss-MRT in der Praxis vorkommen, die maximale turbulente kinetische Gesamtenergie stromabwärts einer 50-, 75- und 90-prozentigen Stenose um bis zu 23 % überschätzt wird. 15 und 14 % (1,5 mm) und 38, 24 und 23 % (2,5 mm), was die Bedeutung gepaarter Ground Truth- und 4D-Fluss-MRT-Daten für die Beurteilung der Genauigkeit und Präzision der Inferenz turbulenter Strömungen mithilfe von 4D-Fluss-MRT-Untersuchungen zeigt.

Aortenstenose (AS) ist eine häufige Erkrankung, die mit hoher Morbidität und Mortalität einhergeht1,2. Die frühzeitige Erkennung und Behandlung von AS gehen mit geringeren Sterblichkeitsraten einher, die korrekte Klassifizierung des Schweregrads der Erkrankung bleibt jedoch eine Herausforderung2. Da kardiovaskuläre Pathologien in der Regel mit abnormalen Strömungsmustern3,4,5 und irreversiblen Druckverlusten6,7,8,9,10 einhergehen, gilt die Analyse aortaler Strömungsfelder als wichtiges Element für die Risikostratifizierung und die personalisierte Planung klinischer Interventionen.

Kardiovaskuläre Magnetresonanz (CMR) und insbesondere Phasenkontrast-MRT (PC) haben die Messung zeitaufgelöster Volumenstrommuster (4D-Fluss-MRT)11 in Forschung und Klinik ermöglicht. Trotz der jüngsten Fortschritte beim Sequenzdesign12,13,14 und den Bildrekonstruktionsmethoden15 sind die Daten durch die räumlich-zeitliche Auflösung und Artefakte begrenzt. Daher ist die Entwicklung robuster und realistischer Modelle für die Analyse von 4D-Fluss-MRT-Datensätzen ein grundlegender Schritt, um die Genauigkeit und Präzision solcher Messungen in Forschung und klinischer Routine vorherzusagen.

Deep-Learning-Methoden (DL) eignen sich besonders zur Entdeckung komplizierter Muster in großen Datensätzen16,17, was sie zu idealen Kandidaten für die Ableitung von Strömungsparametern und -mustern macht, die in hochdimensionalen und komplexen 4D-Fluss-MRT-Untersuchungen enthalten sind. Aktuelle Arbeiten zur Bildrekonstruktion15, Segmentierung18,19, Klassifizierung20 und Flusssuperauflösung21 haben das Potenzial von DL-Algorithmen gezeigt. Berhane et al.18 und Bratt et al.19 verwendeten vollautomatische Segmentierungsalgorithmen, die auf manuell markierten 2D- und 4D-Cine-MRT-Datensätzen trainiert wurden, um Fluss- und Durchmessermessungen in der Aorta zu beschleunigen. Der Mangel an qualitativ hochwertigen, gekennzeichneten Trainingsdatensätzen22 behindert jedoch effektiv die Implementierung von DL-basierten Inferenzansätzen für die 4D-Fluss-MRT. Fries et al.20 verringerten den Aufwand, manuell beschriftete Datensätze zu erhalten, indem sie ein schwach überwachtes DL-Modell zur Klassifizierung von Aortenklappenfehlbildungen auf der Grundlage einer kleinen Anzahl manuell annotierter Scans entwickelten. Andere Arbeiten haben die Machbarkeit der Erweiterung klinischer Datensätze mithilfe synthetischer Bilder23,24 gezeigt, da das Training von Inferenzmaschinen durch die begrenzte Anzahl und möglicherweise voreingenommene Verteilungen gepaarter Grundwahrheits- und Bilddaten erheblich beeinträchtigt wird. Im Allgemeinen führen jedoch die Einbeziehung manuell gekennzeichneter Datensätze sowie inhärente Unsicherheiten bei den MRT-Messungen zu verzerrten und unvollständigen „Ground Truth“-Daten. Dies deutet darauf hin, dass die intrinsische Genauigkeit und Präzision von Methoden, die mithilfe solcher Trainingsdatensätze entwickelt wurden, nicht beurteilt werden kann und dass mithilfe von In-situ- und In-vitro-Experimenten nur ungefähre Messwerte abgeleitet werden können5.

Der Flüssigkeitsfluss kann durch Simulation der Hämodynamik in realistischen Aortenformen erhalten werden25,26,27. Das entsprechende MR-Signal wird durch Simulation des Erfassungsprozesses unter Verwendung der simulierten Daten als Eingabe abgeleitet, wodurch effektiv vertrauenswürdige Ground-Truth- und MR-Bildpaare erstellt werden21,28,29. In Ferdian et al.21 wurden heruntergesampelte synthetische Strömungsfelder aus Daten abgeleitet, die durch Computational Fluid Dynamics (CFD) generiert wurden, und zum Trainieren eines Superauflösungsalgorithmus verwendet, der in der Lage ist, hochauflösende Strömungsmerkmale aus Daten mit niedriger Auflösung abzuschätzen. Die Schlussfolgerung beschränkte sich auf Geschwindigkeitsfelder und Turbulenzen wurden nicht berücksichtigt. Ein realistischerer Ansatz besteht darin, mithilfe von CFD-Daten die Flugbahnen einzelner Materialpunkte zu berechnen, während ihre komplexwertige Magnetisierung und das entsprechende MRT-Signal durch Lösen der Bloch-Gleichungen im Lagrange-Referenzrahmen ausgewertet werden können30,31. Eine solche Methode kann verwendet werden, um spezifische MRT-Sequenzen auszuwerten und gleichzeitig strömungsbedingte Verschiebungen und Dephasierungsartefakte zu berücksichtigen32. Um jedoch MRT-Signale für turbulente Strömungen genau abzuschätzen, muss eine große Anzahl von Materialpunkten verfolgt werden, was diese Simulationen rechenintensiv macht. Alternativ können synthetische MRT-Bilder mithilfe einer Modellgleichung für das Signal erhalten werden, die direkt punktuelle Geschwindigkeits- und Turbulenzdaten aus CFD einbezieht, wodurch der Rechenaufwand drastisch reduziert wird33,34.

Das Vorhandensein von Übergangs- oder turbulenten Strömungsregimen stromabwärts von Aortenstenosen5 legt nahe, dass Simulationen einschließlich Turbulenzmodellierung ein wichtiger Schritt zur genauen Modellierung pathologischer Aortenströmungen sind. Nach unserem besten Wissen wurde jedoch bisher keine Synthese von 4D-Strömungs-MRT-Daten unter Verwendung turbulenter Strömungssimulationen in realistischen, sich bewegenden Aortenformen und Signalkodierung von Geschwindigkeitsgröße, Phase und Intra-Voxel-Standardabweichung (IVSD) durchgeführt.

In dieser Arbeit schlagen wir ein Framework zur Synthese von 4D-Strömungs-MRT-Datensätzen der turbulenten Strömung in der Aorta mit beweglichen Wänden vor. Mit CFD berechnete Ground-Truth-Geschwindigkeits- und Turbulenzfelder werden eingegeben, um Mehrpunkt-MR-Signale mit realistischer Auflösung zu erzeugen, gefolgt von einer Bayes'schen Bildrekonstruktion zur Ausgabe von Geschwindigkeits- und Turbulenzkarten. Die Methode wird bei stationärer und pulsierender Strömung in idealisierten stenotischen Geometrien eingesetzt, um den Einfluss des Zusammenspiels von Signal-Rausch-Verhältnis (SNR), räumlicher Auflösung und zeitlicher Mittelung auf die Messgenauigkeit und Präzision der turbulenten kinetischen Energie (TKE) zu untersuchen. Nacheinander werden patientenspezifische Aorten-4D-Flow-MRT-Daten mit verschiedenen Graden der Aortenstenose generiert, um Fehler relativ zur Grundwahrheit für realistisches SNR und Auflösungen zu melden.

Abbildung 1 zeigt die Gesamtpipeline für die Generierung synthetischer 4D-Flow-MRT-Daten. 2D-Cine-MRT- und zeitaufgelöste 2D-PC-MRT-Daten werden verwendet, um sich vorübergehend bewegende Aortengeometrien und entsprechende Einlassgeschwindigkeitsprofile zu extrahieren (Abb. 1a). Zur Simulation turbulenter Strömungen wird ein CFD-Ansatz mit großer Wirbelsimulation (LES) mit beweglichen Grenzen eingesetzt (Abb. 1b). Anschließend werden Mehrpunkt-MRT-Signale mithilfe spezieller Signalmodelle synthetisiert (Abb. 1c, d), gefolgt von der Rekonstruktion mithilfe eines Bayes'schen Ansatzes (Abb. 1e). Schließlich werden Geschwindigkeits- und Intra-Voxel-Standardabweichungsdaten auf kartesische Koordinaten projiziert, um Geschwindigkeits-, Reynolds-Spannungstensor- (RST) und TKE-Karten auszugeben (Abb. 1f). In dieser Arbeit werden sowohl idealisierte als auch realistische Formen verwendet. Erstere ermöglichen die Definition von Kontrollfällen, um die Auswirkung des Zusammenspiels von SNR, Auflösung und Zeitmittelung für ein gegebenes Scanzeitbudget zu untersuchen, während letztere den Nutzen der Methode für patientenspezifische Studien veranschaulichen.

Pipeline zur Generierung synthetischer patientenspezifischer MRT-Datensätze mit pulsierendem Mittelwert und turbulentem 4D-Fluss. (a) Patientenspezifische Segmentierung und Netzgenerierung. (b) Large Eddy Simulation CFD-Simulation zur Ermittlung der mittleren Geschwindigkeit \(\overline{u }\) und des Reynolds-Schertensors \(R\). (c) Bandbegrenzte Projektion der Geschwindigkeit (\({\overline{u} }_{\Delta }\)) und des Reynolds-Spannungstensors (\({R}_{\Delta }\)) im Ortsfrequenzbereich (k-Raum) nach Fourier-Transformation \(\mathcal{F}\). (d) Signalmodell zur Erzeugung des MRT-Signals S für einen gegebenen Geschwindigkeitskodierungsvektor \({{\varvec{k}}}_{{\varvec{v}}}\), Flüssigkeitsdichte \(\rho \) und komplexwertiges weißes Gaußsches Rauschen, \(\eta\). (e) Bayesianische Rekonstruktion der Voxel-Mittelgeschwindigkeiten \(\nu\) und Intra-Voxel-Varianzen und Kovarianzen \({\sigma }^{2},\) und (f) ihre Projektion auf kartesische Koordinaten unter Verwendung ein Lösungsansatz der kleinsten Quadrate, um den mittleren Geschwindigkeitsvektor \(U\) und den Reynolds-Spannungstensor \(R\) zu erhalten.

In Abb. 2 ist der Einfluss der räumlichen Auflösung und der zeitlichen Mittelung auf die Geschwindigkeit und die TKE-Quantifizierung für einen stationären Fluss dargestellt. Bemerkenswert ist, dass in allen MRT-Syntheseexperimenten ein festes hypothetisches Scanzeitbudget angenommen wird und daher \(\mathrm{SNR}\propto V\sqrt{\Delta t}\), wobei \(V\) das Voxelvolumen bezeichnet und \( \Delta t\) zeitliche Mittelung. Für isotrope Voxelgrößen zwischen 1 und 2,5 mm und eine hypothetische Momentankodierung wird die gesamte kinetische Energie (KE) um bis zu 8 % unterschätzt, während die gesamte TKE um bis zu 24 % in \({\mathrm{ROI}}_{1 }\) (Hüllkurve des turbulenten Bereichs, Abb. 2c) und um 13–65 % für \({\mathrm{ROI}}_{2}\) (gesamte Geometrie, Abb. 2d). Bei SNR-Werten zwischen 30 und 4 variiert der Rauschbeitrag zum Gesamt-TKE zwischen 14 und 94 % für \({\mathrm{ROI}}_{1}\).

Einfluss von SNR und räumlich-zeitlicher Auflösung auf Geschwindigkeit und turbulente kinetische Energie für eine 75 % exzentrische Stenose und einen stetigen Fluss. Größe der Geschwindigkeit \(\left(U\right)\) (a) und turbulente kinetische Energie \(\left(TKE\right)\) (b) für unterschiedliche Voxelgrößen, Zeitmittelung und entsprechend Signal-zu- Rauschverhältnisse (SNR) werden angezeigt. Der prozentuale Fehler in der Gesamt-TKE als Funktion der räumlichen Auflösung, der zeitlichen Mittelung und des SNR ist in (c) und (d) für \(RO{I}_{1}\) (Hüllkurve der turbulenten Region) und \ dargestellt. (RO{I}_{2}\) (gesamte Geometrie). Die sofortige (Inst.) Kodierung bezieht sich auf ein hypothetisches rauschfreies PC-MRT-Experiment mit unendlich hoher Kodierungsbandbreite.

Abbildung 3 zeigt die Auswirkung der räumlichen Auflösung und der zeitlichen Mittelung auf die TKE-Quantifizierung für pulsierenden Fluss. Für isotrope Voxelgrößen zwischen 1 und \(2,5\;\text{mm}\) wird der Gesamt-KE bei der Spitzensystole bei hypothetischer Momentankodierung um bis zu 10 % und bei Zeitmittelung von \(20\) um bis zu 22 % unterschätzt. ;\text{ms}\) angenommen. In den simulierten Daten ist eine Verzögerung zwischen der Spitzensystole und dem maximalen Gesamt-TKE zu erkennen. Abbildung 3a zeigt, dass zeitliche und räumliche Gradienten künstlich zu bis zu 100 % der gemessenen TKE beitragen. Dieser Effekt ist in geringerem Maße auch bei der Spitzen-TKE in Abb. 3b sichtbar, wo bis zu 40 % der gemessenen Gesamt-TKE fehlerhaft sind. Für die sofortige Kodierung mit isotropen Voxelgrößen zwischen 1 und \(2,5\;\text{mm}\) wird die Gesamt-TKE um bis zu 15 % bzw. 31 % für \({\mathrm{ROI}}_{1}\ überschätzt. ) (Abb. 3c) bzw. \({\mathrm{ROI}}_{2}\) (Abb. 3d). Bei einer Auflösung von \(2,5\;\text{mm}\) und einer zeitlichen Mittelung von \(20\;\text{ms}\) wird die Gesamt-TKE für \({\mathrm{ROI}} um bis zu 38 % überschätzt. _{1}\) und 58 % für \({\mathrm{ROI}}_{2}\).

Einfluss von SNR und räumlich-zeitlicher Auflösung auf die turbulente kinetische Energie für eine 75 % exzentrische Stenose und einen pulsierenden Fluss. Dargestellt ist die turbulente kinetische Energie bei der höchsten Systole (a) und bei der höchsten Gesamt-TKE (b). Prozentuale Fehler der Peak-Gesamt-TKE werden in (c) und (d) für \(RO{I}_{1}\) (Hüllkurve der turbulenten Region) und \(RO{I}_{2}\) ( ganze Geometrie). Die sofortige (Inst.) Kodierung bezieht sich auf ein hypothetisches rauschfreies PC-MRT-Experiment mit unendlich hoher Kodierungsbandbreite.

Abbildung 4a,b vergleicht die Gesamt-TKE während eines simulierten Herzzyklus für verschiedene Einstellungen der räumlichen Auflösung, der zeitlichen Mittelung und des SNR. Abbildung 4c,d veranschaulichen die Auswirkung der räumlichen Auflösung und der zeitlichen Mittelung auf die Quantifizierung der über den Herzzyklus integrierten Gesamt-TKE. Isotrope räumliche Auflösungen zwischen \(1,5\) und \(2\;\text{mm}\) und eine zeitliche Mittelung von \(5\;\text{ms}\) führen zu einer Überschätzung der Gesamt-TKE um bis zu 26 % für \({\mathrm{ROI}}_{1}\) (Abb. 4c) bzw. 70 % für \({\mathrm{ROI}}_{2}\) (Abb. 4d).

Einfluss von SNR und räumlich-zeitlicher Auflösung auf die zeitaufgelöste turbulente kinetische Energie für eine 75 % exzentrische Stenose und einen pulsierenden Fluss. Zeitaufgelöste Gesamt-TKE und Flussrate \(\left(Q\right)\) während eines simulierten Herzzyklus für unterschiedliche Voxelgrößen \(\left(L\right)\), zeitliche Mittelung \(\left(\Delta t \right)\) und entsprechend Signal-Rausch-Verhältnisse \(\left(SNR\right)\) für \(RO{I}_{1}\) (a) und \(RO{I}_ {2}\) (b) (siehe Abb. 3). Fehler im Gesamt-TKE integriert während des Herzzyklus \(RO{I}_{1}\) (c) und \(RO{I}_{2}\) (d). Die sofortige Kodierung (\(\Delta t=0\;\text{ms}\)) bezieht sich auf ein hypothetisches rauschfreies PC-MRT-Experiment mit unendlich hoher Kodierungsbandbreite.

Abbildung 5 vergleicht Geschwindigkeitsgrößen- und TKE-Karten bei Spitzensystole und Spitzen-TKE für CFD und synthetisches PC-MRT. An den Wänden und in Strömungsbereichen mit hohen Geschwindigkeitsgradienten sind künstlich hohe TKE-Werte sichtbar.

Patientenspezifische Geschwindigkeits- und TKE-Karten für unterschiedliche Stenosegrade (Fuß-Kopf-Schnitte der Aorta ausgerichtet auf den Einströmstrahl). (a) Größe der Geschwindigkeit bei Spitzensystole und (b) turbulente kinetische Energie bei Spitzengesamt-TKE für zwei Auflösungen und die entsprechende Referenz-CFD. Für (a) und (b) sind von links nach rechts ein gesunder Einlassfluss und simulierte Stenosegrade von 50 %, 75 % und 90 % dargestellt. Beachten Sie den Unterschied in der Farbbalkenskalierung für Geschwindigkeit und TKE je nach Stenosegrad. Ein Video, das alle Zeitschritte zeigt, ist im Online-Zusatzmaterial verfügbar.

Abbildung 6a zeigt die Entwicklung der TKE für verschiedene Stenosegrade während des Herzzyklus. Der Spitzen-TKE tritt nach der Spitzensystole mit einer Verzögerung \(\delta\) auf, die vom Grad der Stenose abhängt. Für Stenosegrade von 50 %, 75 % und 90 % beträgt die Verzögerung \(\delta\) 32, 53 und 90 ms. Bei leichter bis schwerer Aortenstenose variiert die maximale Gesamt-TKE zwischen 7 und 70 mJ. Abbildung 6b fasst die TKE-Spitzenstatistiken zusammen.

Schwankungen der turbulenten kinetischen Energie in Abhängigkeit vom Stenosegrad während des Herzzyklus und bei der höchsten Gesamt-TKE. (a) Vergleich der gemessenen Gesamt-TKE für zwei Auflösungen der PC-MRT und des Referenz-CFD während des Herzzyklus für einen gesunden Einlassfluss und simulierte Aortenstenosegrade von 50 %, 75 % und 90 %. Beachten Sie die zeitliche Verzögerung zwischen der Spitzendurchflussrate und der Spitzen-TKE, die durch die angepasste Spitzen-TKE-Kurve dargestellt wird. (b) Mittelwert \(\mu\) und Standardabweichung \(\sigma\) der voxelweisen Spitzen-TKE für die beiden Auflösungen der PC-MRT für gesunden Fluss und 50 %, 75 % und 90 % Stenosen.

Mittelwert und Standardabweichung der TKE in der aufsteigenden Aorta für Stenosegrade von 50, 75 und 90 % werden um 37,9, 8,6 und 8,6 % bzw. 13,5, 5,0 und 13,3 % überschätzt, für eine Voxelgröße von \(1,5\;\ text{mm}\). Ebenso beträgt die Überschätzung 55,2, 18,2 und 16,7 % und 23,1, 12,5 und 23,8 % für eine Voxelgröße von \(2,5\;\text{mm}\) (Abb. 6b). Eine höhere räumliche Auflösung führt zu Ausreißern mit größerem TKE.

Die in dieser Arbeit vorgestellten patientenspezifischen Datensätze erforderten durchschnittlich 60 Stunden mit 48 Kernen, um die CFD-Lösung zu erhalten, wobei jeder Zeitrahmen etwa 260 MB betrug.

In dieser Studie wurde ein Rahmenwerk für die Synthese zeitaufgelöster Mehrpunkt-4D-Fluss-MRT-Daten turbulenter Strömungen in patientenspezifischen, sich bewegenden Aortengeometrien vorgestellt. Der Einfluss von räumlicher Auflösung, zeitlicher Mittelung und SNR wurde sowohl für stationäre als auch für pulsierende Strömungen in idealisierten Geometrien für ein festes hypothetisches Scanzeitbudget untersucht.

Der qualitative Vergleich der Geschwindigkeits- und TKE-Karten in Abb. 2a, b – d bestätigte, dass Turbulenzmessungen im Vergleich zu Geschwindigkeitsmessungen empfindlicher auf SNR und räumliche Auflösung reagieren und dass der zur Berechnung der Gesamt-TKE verwendete ROI sorgfältig ausgewählt werden sollte. In Abb. 2c, d tragen sowohl eine begrenzte räumliche Auflösung als auch ein niedriges SNR zur Überschätzung von TKE bei, was auf Beiträge von Rauschen und räumlichen Geschwindigkeitsgradienten in Übereinstimmung mit früheren Studien zurückzuführen ist 35, 36. Schwankungen der Gesamt-TKE für unterschiedliche zeitliche Mittelungen in Abb. 2c, d sind auf SNR-Unterschiede zurückzuführen, da die zeitliche Mittelung keinen Einfluss auf stetige Flüsse hat.

Beiträge durch zeitliche Geschwindigkeitsgradienten verstärken die künstliche Überschätzung von TKE in pulsierenden Strömungen weiter, wie in Abb. 3a gezeigt. Turbulenzen treten in der Grundwahrheit erst nach dem Höhepunkt der Systole auf, was darauf hindeutet, dass die TKE-Produktion durch die postsystolische Flussverlangsamung angekurbelt wird (Abb. 4a).

Räumliche und zeitliche Gradienten beeinträchtigen die gemessenen Geschwindigkeits- und TKE-Werte in Voxeln aufgrund von Teilvolumeneffekten, die an den Wänden der Aorta sichtbar sind, wo künstlich hohe TKE-Werte vorhanden sind. Insbesondere haben wir gezeigt, dass der gemessene RST zum Zeitpunkt der Spitzensystole rein künstlich ist und keine Turbulenzen darstellt (Abb. 3a). Darüber hinaus haben wir beobachtet, dass der TKE-Spitzenwert mit einer Verzögerung im Vergleich zur Spitzensystole auftritt, was darauf hindeutet, dass die TKE-Quantifizierung bei Spitzensystole, wie in der Literatur vorgeschlagen, möglicherweise überdacht werden muss33.

Bei räumlichen Auflösungen von 1,5 und 2,5 mm und einer Zeitmittelung von 5 ms wird der maximale Gesamt-TKE stromabwärts einer 75 %igen Stenose um 15 bzw. 24 % überschätzt (Abb. 6a). Ähnliche Überschätzungen (18 und 25 %) wurden bei Verwendung der idealisierten Geometrie mit pulsierender Strömung beobachtet, was darauf hindeutet, dass die Beobachtungen in Abb. 2, 3 und 4 können auf realistischere Geometrien und Strömungen extrapoliert werden. Eine höhere räumliche Auflösung führt aufgrund niedrigerer SNR-Werte zu Ausreißern mit größeren TKE-Werten. Bei einer typischen isotropen räumlichen Auflösung der 4D-Fluss-MRT von \(2,5\;\text{mm}\) und einem Stenosegrad > 75 % wird die voxelweise TKE in der aufsteigenden Aorta durchweg überschätzt, was darauf hindeutet, dass die TKE möglicherweise durch die 4D-Fluss-MRT überschätzt wird für Hochturbulenzregime vorhersehbar sein.

In der vorliegenden Studie war der Nettofluss für die verschiedenen Grade der simulierten Stenosen identisch. Da der Druck entlang der Aorta vom Grad der Stenose abhängt, sind Schwankungen in der Gefäßquerschnittsfläche zu erwarten, die in unserer Arbeit nicht modelliert wurden. Zukünftige Arbeiten müssen Wandverschiebungen integrieren, die sich aus der Wechselwirkung von Strömung und Wandnachgiebigkeit ergeben, um realistische Pulswellengeschwindigkeiten zu erhalten. Vollständige Ansätze zur Fluid-Struktur-Interaktion oder Modelle reduzierter Ordnung, die auf die elastische und viskoelastische Reaktion des Gewebes angewendet werden, könnten aus unseren früheren Arbeiten übernommen werden37,38,39,40. Außerdem könnte die anatomische Variabilität durch anatomische Modelle, die auf Rekonstruktionen mit niedrigem Rang basieren, erhöht werden41.

Eine weitere Einschränkung der vorliegenden Studie betrifft die Verwendung eines vereinfachten Ansatzes zur Erzeugung von PC-MRT-Signalen, der eine ideale Kodierung und Auslesung voraussetzt und daher den Einfluss von Kodierungsschemata auf gemessene Geschwindigkeits- und Turbulenzwerte vernachlässigt. Strömungsbedingte Verschiebungsartefakte wurden nicht berücksichtigt und Schwankungen von Zyklus zu Zyklus wurden zu zyklusgemittelten Größen verdichtet. Diese Annahmen wurden getroffen, um den Rechenaufwand im Vergleich zu einer genaueren Modellierung der Bildgebungsprozesse zu reduzieren31. Aktuelle Arbeiten von Dillinger et al.42 zeigen, dass die Implementierung realistischer Kodierungsgradienten in einem Euler-Lagrange-Bloch-Löser zu einer systematischen Unterschätzung hochfrequenter Turbulenzkomponenten führt. Daher unterliegt die Quantifizierung von In-vivo-Turbulenzen einerseits einer Überschätzung aufgrund von Teilvolumeneffekten und andererseits einer Unterschätzung aufgrund bandbegrenzter Geschwindigkeitskodierungsgradienten.

Der Studie fehlt auch ein Vergleich zwischen In-vivo- und synthetischen 4D-Flow-MRT-Datensätzen. Aufgrund der Komplexität der Strömungsmuster in der Aorta und der bei der patientenspezifischen CFD verwendeten Annahmen wäre jedoch nur ein qualitativer Vergleich der Strömungsmuster möglich26,43,44. Obwohl dies eine allgemeine Einschränkung für patientenspezifische Simulationen darstellt, hat sie keinen direkten Einfluss auf unseren vorgeschlagenen Arbeitsablauf, da unser Ziel darin besteht, realistische Strömungen in der Aorta zu erzeugen, anstatt zu versuchen, die patientenspezifische Hämodynamik bis ins Detail zu duplizieren.

Zusammenfassend lässt sich sagen, dass das hier vorgestellte Synthese-Framework die Generierung gepaarter Sätze patientenspezifischer realistischer Grundwahrheits- und 4D-Fluss-MRT-Daten ermöglicht, um das Training von Deep-Learning-Algorithmen für die Bildrekonstruktion15 und Inferenz21 in der Zukunft zu ermöglichen. Obwohl sich diese Arbeit auf Geschwindigkeit und TKE in poststenotischen Aortenflüssen konzentrierte, enthält die Grundwahrheits-CFD Informationen über Druckabfall, Wandschubspannungen und Pulswellengeschwindigkeit und eröffnet damit die Möglichkeit, in zukünftigen Arbeiten andere wichtige hämodynamische Biomarker zu analysieren. Darüber hinaus legt der patientenspezifische Charakter dieser Arbeit nahe, dass die Pipeline bei Verfügbarkeit ausreichender Datensätze zur Generierung synthetischer 4D-Flussdatensätze für andere Klappen- oder Aortenpathologien wie Aorteninsuffizienz (AR) und bikuspide Aortenklappe (BAV) verwendet werden könnte ) und dilatierte aufsteigende Aorta.

Als idealisierte Geometrie wurde ein exzentrischer stenotischer Schlauch mit festen Wänden und einem Stenosegrad von 75 %45,46 modelliert. Diese Geometrie wurde in der Literatur umfassend untersucht34,47,48 und verfügt über eine analytische Beschreibung, bei der die Stenose als Kosinusfunktion modelliert wird, die in einer Richtung um eine Exzentrizität von 5 % des Durchmessers versetzt ist. Der Stenosehals wurde in einem Abstand von 3 Durchmessern vom Einlass positioniert und der Zylinder erstreckte sich stromabwärts um 20 Durchmesser. Mit dem blockMesh-Dienstprogramm von OpenFoam49 wurde ein strukturiertes hexaedrisches Schmetterlingsnetz mit 2,7 M Zellen generiert.

Realistische Aortengeometrien wurden aus In-vivo-MRT-Daten erhalten. Die Probanden wurden nach schriftlicher Einverständniserklärung mit Genehmigung der Ethikkommission des Kantons Zürich, Schweiz, und gemäß den institutionellen Richtlinien untersucht. Bildgebende Experimente wurden auf einem 1,5-T-MR-System (Philips Healthcare, Best, Niederlande) unter Verwendung eines 32-Kanal-Empfangsarrays durchgeführt. Hochauflösende filmbalancierte, stationäre freie Präzessionsschnitte (\(1\times 1\times 5\;\text{mm}^{3}\)) wurden orthogonal zur Aorta-Mittellinie mit einer zeitlichen Auflösung von 40 Bildern pro Sekunde aufgenommen. Herzzyklus in einem Atemstillstand. Insgesamt wurden 9 Schnitte gleichmäßig entlang der Aortenmittellinie verteilt und bedeckten den Aortenbogen und die absteigende Aorta, wobei der erste Schnitt an der Aortenwurzel positioniert war. Lumengrenzen wurden extrahiert und die entsprechende 3D-Oberfläche aus segmentierten 2D-Konturen extrapoliert (ergänzende Abbildung S1). Die Arteria brachiocephalica, die linke Arteria carotis communis und die linke Arteria subclavia wurden entfernt, da ihr Einfluss auf die Strömungsmerkmale in der aufsteigenden Aorta nicht signifikant ist50. Anschließend wurde mit dem blockMesh-Dienstprogramm von OpenFoam49 ein strukturiertes hexaedrisches Schmetterlingsnetz für die Anatomie in der Enddiastole generiert, die als Anfangsphase des Herzzyklus angesehen wurde (Abb. 1a). Eine Maschenweite von 2,2 M Zellen mit mittleren und maximalen Zellhöhen im interessierenden Bereich von \(0,37\;\text{mm}\) und \(0,6\;\text{mm}\) erwies sich als ausreichend Simulieren Sie sowohl Geschwindigkeits- als auch Turbulenzfelder in Aorten mit pathologischen Zuflüssen51,52,53 genau.

Als Einlassrandbedingungen für die idealisierten Geometrien wurden vollständig entwickelte Hagen-Poiseuille-Profile verwendet. Die mittlere Einlass-Reynolds-Zahl \((Re)\) wurde sowohl für stationäre als auch für pulsierende Szenarien auf 1000 festgelegt. Für den pulsierenden Fall wurde die Geschwindigkeitswellenform aus In-vivo-Daten extrahiert, die an der Aortenwurzel eines gesunden Probanden mit einem Spitzeneinlass \(Re\) von 4000 erfasst wurden, was typisch für physiologische Strömungen ist54.

Die Bewegung der Aortenwand für die patientenspezifische Simulation wurde für alle Herzphasen extrahiert und als Randbedingung für die CFD-Simulation verwendet. Zeitaufgelöste Einlassgeschwindigkeitsprofile für die patientenspezifischen Simulationen wurden aus zeitaufgelöster 2D-PC-MRT-Spoiled-Gradienten-Echo-Bildgebung (\(1,5\times 1,5\times 8 \;\text{mm}^{3}\), 40 extrahiert Frames/Herzzyklus). Pathologische stenotische Einlässe wurden erzeugt, indem die gesunden Einlassgeschwindigkeiten auf reduzierte Querschnitte (50, 75 und 90 %) des geometrischen Modelleinlasses projiziert wurden, während die Durchflussrate konstant gehalten wurde (ergänzende Abbildung S2).

Der Blutfluss in der Aorta wurde mithilfe der dreidimensionalen, instationären und inkompressiblen Navier-Stokes-Gleichungen (NS) in bewegten Bereichen berechnet. Es wurde angenommen, dass Blut newtonsch und inkompressibel ist, mit einer Dichte \(\rho =1060 \;\text{kg}/\text{m}^{3}\) und einer kinematischen Viskosität \(\mu =3,5{e}^{-3} \; \text{Pa} \,\text{s}\)55. In unserer Arbeit wurden die NS-Gleichungen mithilfe eines Large-Eddy-Simulationsmodells (LES) im willkürlichen Lagrange-Eulerian-Framework (ALE) gelöst, wie es in OpenFOAM® v180649 implementiert ist. Das ausgewählte Untergitterschema war das wandadaptierende lokale Wirbelviskositätsmodell (WALE) Untergittermodell (SGS)51,52 und es wurde die Wandfunktion von Spalding verwendet56. Zur räumlichen und zeitlichen Diskretisierung wurden zentrale Differenzen zweiter Ordnung und Rückwärts-Euler-Schemata verwendet. Um die Simulationszeiten zu verkürzen, wurde adaptives Zeitschrittverfahren eingesetzt. Bei der höchsten turbulenten Produktion lag der Zeitschritt je nach Stenosegrad zwischen 25 und 100 μs7,34 (Abb. 1b). Die Simulationen wurden auf einem Hochleistungscluster des Swiss National Supercomputing Centre (CSCS) durchgeführt. Für die Simulation einer mittelschweren Aortenstenose waren bei Verwendung von 48 Kernen (300 CPU-Stunden) durchschnittlich 6 Stunden pro Herzzyklus erforderlich.

Die Kovarianzmatrix \(Cov({\varvec{u}})\) von \(N\) Messungen eines zeitveränderlichen Geschwindigkeitsvektors \({\varvec{u}}=({{\varvec{u}}} _{1},{{\varvec{u}}}_{2},\ldots ,{{\varvec{u}}}_{{\varvec{N}}})\in {\mathbb{R} }^{3\times N}\) ist definiert als:

wobei \(\bar{\blacksquare}\) der Mittelungsoperator ist, \({{\varvec{u}}}^{\boldsymbol{^{\prime}}}={\varvec{u}}-\overline {{\varvec{u}} }\) sind die Geschwindigkeitsschwankungen über der mittleren Geschwindigkeit \(\overline{{\varvec{u}} }\) , \({{\varvec{u}}}^{\boldsymbol {{\prime}}}{{{\varvec{u}}}^{\boldsymbol{{\prime}}}}^{{\varvec{T}}}={{\varvec{u}}}^ {\boldsymbol{{\prime}}} \otimes {\boldsymbol{ }{\varvec{u}}}^{\boldsymbol{{\prime}}}\) definiert ein äußeres Produkt, und \({\varvec{ R}}\in {\mathbb{R}}^{3\times 3}\) ist der Reynolds-Spannungstensor. Bei pulsierender Strömung sind die \(N\) Messungen \(\left({{\varvec{u}}}_{1},{{\varvec{u}}}_{2},\dots , {{\varvec{u}}}_{{\varvec{N}}}\right)\) werden zur gleichen Zeit \({t}_{0}\) des Zyklus über \(N\) erfasst ) Fahrräder. Aufgrund der bandbegrenzten Kodierung und endlichen Auslesezeiten in der MRT sind Flussmessungen keine sofortigen Schnappschüsse, sondern umfassen Flussinformationen über endliche Zeiträume. Um diese Bedingung zu modellieren, werden Messungen von \(\overline{{\varvec{u}} }\) und \({\varvec{R}}\) in einem Zeitfenster \(\Delta t\) um \( {t}_{0}\), wobei \(\Delta t\) der modellierten zeitlichen Mittelungsdauer der Erfassung entspricht.

Das MR-Signal \({S}^{*}\) lautet unter der Annahme der Gaußschen Intra-Voxel-Geschwindigkeitsverteilung (IVSD) der Varianz \({\sigma }_{{k}_{v}}\) (Abb. 1d). ):

wobei \({{\varvec{k}}}_{{\varvec{v}},{\varvec{i}}}={{k}_{v,i}{\overrightarrow{{\varvec{e }}}}_{i}=\left[{k}_{vx},{k}_{vy},{k}_{vz}\right]}_{i}\in {\mathbb{R }}^{1\times 3}\) repräsentiert die Strömungsempfindlichkeit entlang der \({i}{\mathrm{th}}\)-Richtung mit der Kodierungsgeschwindigkeitsfrequenz \({k}_{v,i}=\pi / [\mathrm{VEN}{\mathrm{C}]}_{i}.\) \(\eta \propto \mathrm{SNR}\) ist komplexes Gaußsches Rauschen mit einem Mittelwert von Null und einer Standardabweichung \({\sigma } _{\eta }={\left|{\overline{S} }_{ROI}\right|\cdot \left(\mathrm{SNR}\right)}^{-1}\) mit \({\ overline{S} }_{ROI}\) ist das mittlere rauschfreie Signal im interessierenden Bereich, definiert als der vollständige Fluidbereich für alle Simulationen. \({S}_{0}\) ist das normalisierte Referenzsignal ohne Geschwindigkeitskodierung, das in dieser Arbeit wie folgt modelliert wird:

wobei \({\overline{{\varvec{u}}} }_{{\varvec{\Delta}}}\) das Geschwindigkeitsfeld bei der ausgewählten MR-Signalauflösung ist. Der Term \({\sigma }_{{k}_{v},i}^{2}{\left|{{\varvec{k}}}_{{\varvec{v}},{\varvec {i}}}\right|}^{2}\) kann ausgedrückt werden als \({{\rho }^{-1}{\varvec{k}}}_{{\varvec{v}},{ \varvec{i}}}{{\varvec{R}}}_{{\varvec{\Delta}}}^{{\varvec{t}}}{{{\varvec{k}}}_{{ \varvec{v}},{\varvec{i}}}}^{\mathrm{T}}\) wobei \({{\varvec{R}}}_{{\varvec{\Delta}}}^ {{\varvec{t}}}\) ist der Reynolds-Spannungstensor bei der gewählten MR-Auflösung \({\Delta }_{\mathrm{L}}\). Sowohl \({{\varvec{R}}}_{{\varvec{\Delta}}}^{{\varvec{t}}}\) als auch \({\overline{{\varvec{u}}} }_{{\varvec{\Delta}}}\) werden erhalten, indem zunächst berechnete Werte aus den CFD-Simulationen auf ein regelmäßiges Gitter projiziert werden \(({n}_{x}\times {n}_{y}\times {n}_{z})\) mit isotroper Voxelgröße \(L=0,65\;\text{mm}\). Die Felder werden anschließend durch Apodisierung mit einer abgeschnittenen 3D-Gaußschen modularen Übertragungsfunktion (MTF) \(\omega\) mit Standardabweichung auf die vorgeschriebene MR-Auflösung \({\Delta }_{\mathrm{L}}\) heruntergesampelt \({\sigma }_{G}=\sqrt{8\mathrm{ln}2}L/{\Delta }_{\mathrm{L}}\). Das Kürzungsfenster ist ein Kasten mit der Breite \(w\propto L/{\Delta }_{\mathrm{L}}\), so dass die Gaußsche MTF mit einer Amplitude von 0,5 entlang jeder kartesischen Hauptrichtung abgeschnitten wird. Der heruntergerechnete RST \({{\varvec{R}}}_{{\varvec{\Delta}}}^{{\varvec{t}}}\) und die Geschwindigkeit \({\overline{{\varvec{u }}} }_{{\varvec{\Delta}}}\) sind dann definiert als (Abb. 1c.1 und c.2):

wobei \(\mathcal{F}\) der Fourier-Operator und \(\circ\) der Apodisierungsoperator ist. Synthetisches Rauschen wurde für die idealisierten Geometrien (Abb. 2, 3 und 4) als Funktion des Voxelvolumens \(V\) und der zeitlichen Mittelung des Signals \(\Delta t\) (analog zur Wiederholungszeit \(TR\) definiert. ) unter der Annahme, dass das Signal während dieser Zeit kontinuierlich erfasst wird) als \(\mathrm{SNR}=\alpha V\sqrt{\Delta t}\), wobei \(\alpha =1,68\) ein Skalierungsfaktor ist, der entwickelt wurde, um \ (SNR=30\) für \(V=2\times 2\times 2 \;\text{mm}^{3}\) und \(\Delta t=5\;\text{ms}\).

Der RST kann durch Kodierung entlang sechs nichtkollinearer Richtungen und Lösung eines Systems linearer Gleichungen bestimmt werden. Für sechs Messungen entlang sechs verschiedener Geschwindigkeitskodierungsrichtungen \(\left\{i \right| i\in {\mathbb{Z}},1\le i\le 6\}\), \({\sigma }_{ {k}_{v},i}\) ergibt sich aus dem Verhältnis zwischen \({S}^{*}\left({{\varvec{k}}}_{{\varvec{v}},{ \varvec{i}}}\right)\) und \({S}^{*}\left(0\right)\) als:

wobei \({{\varvec{R}}}^{\boldsymbol{*}}\) der geschätzte RST ist. Durch Umschreiben von Gl. (6) erhält man das folgende lineare Gleichungssystem:

wobei \({{\varvec{\sigma}}}_{{{\varvec{k}}}_{{\varvec{v}}}}\) \(\in {\mathbb{R}}^{ 6\times 1}\) ist der IVSD-Vektor, \({{\varvec{H}}}_{{\varvec{i}}}\left({{\varvec{k}}}_{{\varvec {v}},{\varvec{i}}},\rho \right)\) ist die \({i}{\mathrm{th}}\) Zeile von \({\varvec{H}}\left ({{\varvec{k}}}_{{\varvec{v}}},\rho \right)\) \(\in {\mathbb{R}}^{6\times 6}\), a Transformationsmatrix, die von \({{\varvec{k}}}_{{\varvec{v}}}\in {\mathbb{R}}^{6\times 3}\) und \(\rho\ ), und \({{\varvec{r}}}^{\boldsymbol{*}}\) \(\in {\mathbb{R}}^{6\times 1}\) ist die Vektordarstellung der symmetrischer RST-Tensor \({{\varvec{R}}}^{\boldsymbol{*}}\). Die Kodierungsmatrix \({{\varvec{k}}}_{{\varvec{v}}}\) wurde in dieser Studie für orthogonale Kodierung35,57 entworfen, kann aber für jedes andere Kodierungsschema geändert werden. Die Elemente des RST können voxelweise mithilfe der Pseudoinversen berechnet werden (Abb. 1f):

Der symmetrische RST-Vektor \({{\varvec{r}}}^{\boldsymbol{*}}\) kann in seine Tensordarstellung \({{\varvec{R}}}^{\boldsymbol{*} umgeformt werden. }\in {\mathbb{R}}^{3\times 3}\). Die Elemente entlang der Diagonale stellen Geschwindigkeitsschwankungsvarianzen dar, während die Elemente außerhalb der Diagonale Kovarianzen darstellen. Die turbulente kinetische Energie in [J/m3] ist dann definiert als:

wobei \(\mathrm{Tr}\left({{\varvec{R}}}^{\boldsymbol{*}}\right)\) die Spur des RST ist. Gesamt-TKE in [mJ] bezieht sich auf die volumetrische Integration von TKE in einem interessierenden Bereich.

Redundante Kodierungsschemata liefern zusätzliche Informationen zur Schätzung mittlerer Geschwindigkeiten. Die in den sechs Richtungen kodierten Geschwindigkeiten sind definiert durch \({\mathop{\varvec{\nu}}\limits^{\smile}}=\mathrm{arg}\left({S}^{*}\left( {{\varvec{k}}}_{{\varvec{v}},{\varvec{i}}}\right)\right)\in {\mathbb{R}}^{6\times 1}\ ) und kann wie folgt geschrieben werden:

wobei \({{\varvec{K}}}_{{\varvec{i}}}\left({{\varvec{k}}}_{{\varvec{v}},{\varvec{i} }}\right)\) ist die \({i}{\mathrm{th}}\) Reihe von \({\varvec{K}}\left({{\varvec{k}}}_{{\ varvec{v}}}\right)\in {\mathbb{R}}^{6\times 3}\), der normalisierte Kodierungstensor und \({{\varvec{u}}}^{\boldsymbol{* }}\in {\mathbb{R}}^{3\times 1}\) ist der kartesische Geschwindigkeitsvektor. Eine Lösung für dieses überbestimmte System linearer Gleichungen liefert die Pseudoinverse (Abb. 1f):

Aus dem kartesischen Geschwindigkeitsvektor \({{\varvec{u}}}^{\boldsymbol{*}}\) ist die kinetische Energie (KE) in [J/m3] definiert als:

Gesamt-KE in [mJ] bezieht sich auf die volumetrische Integration von KE in einem interessierenden Bereich.

Die Turbulenzschätzung zeigt eine hohe Empfindlichkeit innerhalb eines begrenzten Bereichs von IVSD-Werten, der durch die Wahl der Geschwindigkeitskodierung (VENC) bzw. der Kodierungsstärke \({k}_{v}=\pi /\mathrm{VENC}\) bestimmt wird. Dies deutet darauf hin, dass einzelne VENC-Akquisitionen nur begrenzt in der Lage sind, die große Vielfalt der erwarteten IVSD bei pathologischen Aortenflüssen zu untersuchen12. Um diesen Effekt abzuschwächen, wurde ein Mehrpunktansatz verwendet, um Geschwindigkeits- und Turbulenzfelder mithilfe orthogonaler Kodierung mit drei verschiedenen Kodierungsstärken zu untersuchen (Ergänzungstabelle S1). Für jede Kodierungsrichtung wurden die Erfassungen bei unterschiedlichen Kodierungsstärken mithilfe der Bayes'schen Mehrpunktentfaltung12 kombiniert, um einen Satz von Richtungsgeschwindigkeiten \({\mathop{\nu}\limits^{\smile}}_{i}\) und IVSD \ zu erzeugen. ({\sigma }_{{k}_{v} \cdot i}\), die dann unter Verwendung der Gleichungen in Geschwindigkeiten und RST umgewandelt wurden. (8 und 11).

Unser Python-Code für die 4D-Fluss-MRT-Synthese und Bayes'sche Rekonstruktion ist öffentlich verfügbar (https://gitlab.ethz.ch/ibt-cmr-public/4dflowmrisynthesize), zusammen mit Demodaten, die der in Abb. dargestellten idealisierten Geometrie mit pulsierendem Fluss entsprechen. 3b).

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Diese Arbeit wurde durch Mittel des Schweizerischen Nationalfonds (SNF) unterstützt, Grant CR23I3_166485. Das Swiss National Supercomputing Centre (CSCS) wird für die Bereitstellung von Rechenressourcen gewürdigt.

Institut für Biomedizinische Technik, Universität und ETH Zürich, Zürich, Schweiz

Pietro Dirix, Stefano Buoso, Eva S. Peper & Sebastian Kozerke

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PD, SB und SK konzipierten die Studie und diskutierten die Ergebnisse; PD und SB entwickelten das Simulationsframework; EP hat die In-vivo-Scans erfasst; Alle Autoren beteiligten sich an der Überarbeitung des Manuskripts und lasen und genehmigten das endgültige Manuskript.

Korrespondenz mit Pietro Dirix.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

Springer Nature bleibt neutral hinsichtlich der Zuständigkeitsansprüche in veröffentlichten Karten und institutionellen Zugehörigkeiten.

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Nachdrucke und Genehmigungen

Dirix, P., Buoso, S., Peper, ES et al. Synthese patientenspezifischer Mehrpunkt-4D-Fluss-MRT-Daten des turbulenten Aortenflusses stromabwärts von stenotischen Klappen. Sci Rep 12, 16004 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-20121-x

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Eingegangen: 23. Juni 2022

Angenommen: 08. September 2022

Veröffentlicht: 26. September 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-20121-x

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